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El aprendizaje en su definición mas sencilla es explicado como la modificación del comportamiento a través de la experiencia (Cunningham et al., 1998). En el caso de insectos esta muy ligado al comportamiento de búsqueda de huéspedes o presas. Bell (1990), citado por Bradbury (1998) define este comportamiento como una "actividad de movimiento por medio de la cual el insecto busca recursos".
Los himenópteros parasitoides son capaces de emplear señales relacionadas directa o indirectamente (a través de su ambiente) con su huésped para localizarlo. La asociación de la señal con la presencia del huésped (aprendizaje asociativo) generalmente incrementa la respuesta a un estímulo luego de una cierta experiencia, esta característica se manifiesta en varias especies de parasitoides (Vet et al, 1995, citados por Steidle, 1998). Ahora es aceptado que las hembras parasitoides pueden aprender los estímulos específicos del huésped a través de un contacto anterior (Kaiser et al, 1989, Bjorsten et al., 1995, Van Einden et al., 1996.); ellas también pueden aprender por asociación del huésped con los volátiles de plantas donde este se alimenta y productos secretados o desechados por él (Lewis et al., 1988; Kester et al., 1991; Grasswitz et al., 1993; Kaiser et al., 1993; citados por Bjorksten et al., 1998). La experiencia previa de un depredador también puede influir en su comportamiento de búsqueda, lo mismo que en el tipo y proporción de presa que consumen (Begon et al., 1996, citado por Obrycki, 1997)
Para adultos de lepidópteros e himenópteros que se alimentan de néctar (polillas y mariposas, abejas y avispas) las especies vegetales tienen la particularidad de presentar diferencias morfológicas en cuanto a la forma, color de la flor y ubicación de nectarios, lo cual requiere diferente forma de manipulación de cada especie. El aprendizaje puede capacitar al insecto para seleccionar y / o manipular de manera particular diferentes tipos de flores más eficientemente y así poder lograr unos mecanismos que le permitan incrementar su habilidad de extracción de néctar (Lewis, 1986; Papaj y Prokopy; 1989, citados por Cunningham et al, 1998).
La mayoría de investigaciones sobre aprendizaje para extraer néctar han sido realizados con especies himenóptera; en particular los trabajos realizados con Apis mellifera han demostrado la capacidad de esta para aprender el olor, color y forma de flores huésped (Gould, 1984; Heinrich, 1984; Hammer, 1993; Menzel et al., 1993). Cunningham et al., 1998, trabajando con Helicoverpa armigera (Lep: Noctuidae) lograron concluir que para la localización y elección de huéspedes que suministran néctar mucho más apetecible, esta especie presenta igual capacidad de aprendizaje de comportamiento en ambos sexos.
En el caso del parasitoide Lariopliagus distinguendus (Hym: Pteromalidae) Steidle (1998), estableció que no es necesario el previo contacto con su huésped (Sitilophus granarius L.) ya sea por oviposición o por alimentarse de él, para estimular la ovogénesis o la oviposición de las hembras. El mismo autor señala que la frecuencia de encuentro del huésped y la tasa de parasitismo fue incrementándose a medida que el insecto fue ganando experiencia. En otro experimento Steidle y Schóller, 1997 (citados por Steidle, 1998) demostraron mediante el empleo de un "olfatómetro", la capacidad de aprendizaje de L. distinguendus. Las hembras sin experiencia fueron capaces de aprender a reconocer sustancias volátiles emanadas por las larvas de escarabajo que se encontraban infestando granos y así poder localizar su huésped. De igual manera, las observaciones sobre el comportamiento de las hembras mostró que el tiempo de búsqueda requerido para encontrar un grano infestado con S. granarius L. es menor por parte de los parasitoides con experiencia y mayor en los parasitoides sin experiencia debido a que estos últimos se detienen mayor tiempo sobre los granos no infestados.
Según Vinson (1997), las investigaciones en aprendizaje de insectos se han dirigido a estudiar los efectos de la experiencia en las decisiones de forrajeo de avispas parasitoides. La importancia del aprendizaje en las decisiones de forrajeo depende generalmente del numero de estímulos aprendidos que se pueden retener, la persistencia de lo aprendido y si el aprendizaje esta confinado a un bajo rango de huéspedes; pocos estudios han logrado dirigirse a determinar la duración en la memoria de dichos estímulos. Aunque estos experimentos se han enfocado a demostrar el hecho de que los parasitoides aprenden, frecuentemente no proveen información acerca de lo que significa funcional y adaptativamente este hecho para el insecto y la importancia relativa de factores como el genotipo y el estado fisiológico (Bjorksten et al., 1998).
Estrategias de búsqueda
Los parasitoides pueden obtener información útil acerca de la distribución del huésped desde su sitio de emergencia y también de la experiencia acumulada mientras están en su búsqueda. Esto sugiere que la preferencia de búsqueda es aprendida aún desde que el parasitoide es larva, no obstante hoy día es más común aceptar que el parasitoide aprende el olor del huésped después de su emergencia del estado pupal.
La labor de encuentro del hábitat que contiene focos con huéspedes convenientes para la oviposición involucra una búsqueda directa. Los parasitoides pueden usar estímulos olfativos, visuales y vibraciones como señales para estrechar la búsqueda del huésped (Vet et al 1991; Vinson 1984, citados por Bradbury, 1991). Una o mas modalidades de acuerdo a la ecología del huésped, pueden ser usadas para localizarlo. Un concepto muy empleado es el de "sistema tritrófico", que relaciona tres niveles de movimiento de la energía a lo largo del sistema de plantas, insectos fitófagos y sus enemigos naturales (Vet y Groenewold 1990, citados por Bradbury). Información importante para el parasitoide esta disponible desde el primer y segundo nivel trófico. Por "espionaje" de la comunicación química entre la planta y el insecto fitófago, el parasitoide puede detectar la presencia de potenciales huéspedes. No obstante, señales químicas derivadas del huésped pueden ser poco detectables a largas distancias. Aun así, el parasitoide puede emplear información menos confiable como semioquímicos producidos por la planta, señales visuales como forma y color y señales vibratorias (Vet 1991; Vinson 1984).
Los parasitoides han involucrado al menos tres estrategias para explotar el "sistema tritrófico". La primera estrategia es llamada el "desvío infoquímico". Esta involucra el uso de la información del estado mas detectable en el ciclo de vida del huésped. Por ejemplo, Opius lectus un parasitoide de huevos y larvas de Rhagoletis pomonella aprovecha la feromona que disuade la oviposición en el adulto de R.. pomonella (Prokopy and Webster 1978). La segunda estrategia es llamada "sinomonas que inducen al herbívoro" y se refieren a la capacidad del parasitoide para responder a la emisión de volátiles causados por la planta cuando es dañada por el insecto. Por ejemplo, plantas de maíz dañadas por larvas de Spodoptera liberan volátiles que atraen al parasitoide Cotesia marginiventris (Turlings et aL 1990; Vet et al. 1991; Tuinfinson, 1993). La tercera estrategia es llamada aprendizaje asociativo. Los parasitoides son muy buenos relacionando diversas señales. El beneficio de¡ aprendizaje es que pueden asociar fácilmente señales detectables y poco confiables, como los volátiles de la planta, con señales mas confiables pero difícilmente detectables, como los olores específicos del huésped (Vet 1991). Además, estudios han indicado que las hembras parasitoides pueden aprender a responder a nuevos olores (Vet y Groenewold 1990). Una de las implicaciones del aprendizaje asociativo es que crías de parasitoides pueden ser "entrenadas" en laboratorio para mejorar el éxito en el forrajeo inicial (Tuinlinson 1993, citado por Bradbury, 1991). Torpe y Jones (1937), trabajando con adultos Ichneumonidae Venturia (= Nemeretis) canescens criados en diferentes huéspedes observaron que estos tienden responder a los olores asociados al huésped sobre el cual se desarrollan.
Mecanismo general de selección del huésped (Vinson, 1997)
En algún momento una hembra parasitoide desarrolla un afán por buscar huéspedes, el cual, presumiblemente esta inducido por un conjunto de condiciones fisiológicas. Algunas especies pueden tener un período de preoviposición y de igual manera no sentir el afán de búsqueda luego de que este periodo ha pasado (Nishida, 1953); así mismo, otras especies pueden empezar a buscar el huésped inmediatamente han emergido (Taylor, 1974). El afán de búsqueda se asocia con una serie de factores internos tales como hambre, necesidad de limpieza, edad, carga de huevos y experiencia y factores externos como presencia de predadores o competidores, disponibilidad de refugio, condiciones ambientales, enfermedades y disponibilidad de alimento.
La experiencia previa de una hembra es muy importante para la localización del huésped. Involucra una cadena de sucesos que son específicos como el comportamiento de oviposición, si se trata de un endo- o ectoparasitoide, etc. Esta experiencia puede ser de tres tipos, así:
a. La primera, denominada innata o inexperiencia, se refiere a aquellas hembras que no han tenido contacto con huéspedes o plantas asociadas a ellos. En estas hembras los genes ("fundamento genético") determinan la primera señal a la cual responden, el tipo de señales a las cuales responden, el comportamiento que generan dichas señales, el rango de especies que puede atacar la hembra y la intensidad del ataque. El estimulo puede variar hasta un umbral luego del cual se puede generar una repuesta. Este comportamiento puede estar o no realzado por una combinación de estímulos. En general la detección y respuesta innata a señales estaría sujeta a selección natural. Prevost et al. (1990), mostraron que respuestas a volátiles aleloquímicos por Microplitis croceipes (Braconidae) fue heredada y Weseloh (1986) mostró que a través de la selección de razas de Cotesia melanoscela (Braconidae) las ultimas generaciones aceptaban huéspedes en general. Chassain y Bouletreau (1987) y Chassain et al. (1988) mostraron que diferencias de respuesta en diferentes líneas de Trichogramma a la distribución de su huésped fue heredada. Wanberg (1989) mostró que la aceptación de huéspedes es heredada.
b. El segundo factor que afecta la respuesta de selección del huesped es la experiencia. Experiencia con oviposición o localización puede mejorar la destreza o realzar la respuesta para selección del huesped por la hembra. Las hembras con experiencia responden mas rápido y vuelan mas a prisa hacia el complejo huésped / planta con respecto a hembras inexpertas (Dros et al., 1986; McAuslane et al., 1991; Sheehan y Shelton, 1989; citados por Vinson, 1997). Tal experiencia puede extenderse a todos los niveles del proceso de selección del huésped; por ejemplo, el tiempo necesario para reconocer y parasitar el huésped disminuye con el aumento en la sucesiva manipulación de huéspedes (Wajnberg, 1989). No obstante la experiencia puede ser considerada como una forma de aprendizaje asociativo. El aprendizaje asociativo se define de varias maneras. Carew et al. (1984) y Menzel et al. (1993) definieron el condicionado como el realce de respuestas innatas débiles, a través de aprendizaje asociativo; lo cual, puede ser similar a decir que el mejoramiento en una respuesta debido a una experiencia, involucra el incremento en la sensibilidad de señales innatas o señales para las cuales la hembra esta genéticamente programada para responder. Otro tipo de aprendizaje es el condicionado, el cual es definido como la respuesta a una nueva señal resultado de la asociación con una sería innata o una señal para la cual la hembra esta programada genéticamente para responder durante una experiencia que involucre a ambas. Vinson se refiere al, aprendizaje condicionado como experiencia y al condicionado como aprendizaje asociativo.
c. El tercer componente de una experiencia previa es el aprendizaje asociativo en el cual una hembra asocia una "nueva" señal con señales" innatas". Esto resulta en hembras que tienen la capacidad de responder apropiadamente a señales que ellas pueden detectar (Ding et al., 1989, Kaiser y Dejong, 1993; Kaiser et al., 1995; Lewis et al., 1991; Vinson et al., 1991) pero para las cuales ellas no están programadas genéticamente para responder. El aprendizaje asociativo redirecciona y amplia la respuesta de las hembras. El resultado es un sistema flexible que permite a las hembras responder a cambios en el ambiente (Lewis et al., 1990; Vet et al., 1990). El aprendizaje asociativo también permite que las hembras respondan a nuevos huéspedes o a huéspedes en nuevas situaciones sin la influencia genética de la población del parasitoide, dado que la selección puede actuar en la capacidad para aprender asociativamente y no en la capacidad para detectar o responder a una señal particular.
Por otro lado se plantea la hipótesis acerca de que la habilidad del parasitoide para aprender las características de su sitio de desarrollo es una forma de herencia que no se transmite genéticamente entre generaciones, es decir, es una forma de transmisión cultural (Godfray y Waage, 1998). Este tipo de aprendizaje es muy importante y sirve para aislar poblaciones en diferentes microhábitats de huéspedes con consecuencias significantes para la subdivisión genética de poblaciones y especies.
Aplicaciones en el control biológico
Para el caso de lepidópteros plaga, el aprendizaje puede ayudar a explicar las correlaciones entre altos niveles de oviposición y alta floración observada en el cultivo; H. armigera es particularmente una plaga que predomina durante los estados de floración de los cultivos que ataca (Parsons, 1940; Zaluki et al., 1986, citados por Cunningham et al., 1998). Algunos métodos para cuantificar la magnitud de una floración constante han sido propuestos por Lewis (1986) y Alberti (1994). Estos, además de descifrar mecanismos involucrados en el aprendizaje, en particular señales del huésped vegetal que son empleadas por la plaga, puede ser útiles para la comprensión del aprendizaje en insectos nocturnos y también para plantar posibles estrategias de manejo y monitoreo (Cunningham et al., 1998).
De igual manera la colonización de nuevas especies por medio de la exposición de la parasitoides o depredadores a la plaga objetivo y posterior liberación aunque aun esto no ha sido bien demostrado (Van Driesche et al., 1996)
Limitantes para su aplicación
La cría en masa de parasitoides sobre dietas artificiales puede agilizar y abaratar los costos de producción pero a la vez pueden derivar en adultos poco eficientes cuando se liberan en el cultivo. Esto ocurre debido a la asociación planta?herbívoro que permite al parasitoide orientarse hasta su huésped. Por ejemplo, Microplitis demolitor (Hym: Braconidae) responde al olor de plantas de cacao in huéspedes (Helicoverpa zea) que han sido criados sobre plantas verdaderas de cacao, pero no en crías sobre dietas artificiales (Herrad et al., 1988). De igual manera, Diaretiella rapae (Hym: Braconidae) ataca áfidos que se alimentan sobre crucíferas, pero es mas sensible a plantas de papa y a huéspedes que se hayan criado alimentándose de papa (Sheehan y Shelton, 1989)
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